O filme começa de forma dramática, com o professor Humbert Humbert invadindo a mansão do famoso produtor de cinema Clare Quilty, disposto a matá-lo com um revólver. Logo a seguir, em flash back, é contada a história que leva a tal desfecho.
O professor possui uma personalidade obsessiva com tendências pedófilas. Recém-chegado da Europa ele se instala em um quarto numa casa em Ramesdale, New Hampshire, onde pretende passar o verão até ir para a Faculdade Beardsley, Ohio, onde dará aulas de literatura francesa. A proprietária da casa é uma viúva que logo se interessa pelo pacato professor. Mas este é atraido de forma doentia pela filha da senhorita, Dolores (Lolita), uma garota de doze anos de idade. Enquanto a viúva se insinua cada vez mais, o professor escreve suas loucas obsessões pela menina em um diário, sem se dar conta do que se passa com a mulher.
Quando ela envia a filha para um acampamento e se declara, o professor aceita se casar com a viúva para continuar próximo da garota. Pensa em matar a esposa quando ela comunica a intenção de enviar Lolita para um colégio interno.
Mas o casamento atinge a maior crise quando a mulher descobre o diário e as peversões do marido. Logo a seguir a mulher, transtornada, é morta em um atropelamento. Sem demora o professor vai em busca da garota e inicia uma longa viagem de carro pelo interior do país. Durante uma das estadias eles se encontram com Clare Quilty, que reconhece Lolita pois já a havia visto em uma festa junto com a mãe. Quilty se mostra tão pervertido quanto o professor e acaba perseguindo o casal até que consegue fazer com que os dois se separem.
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